士官长回到了地球，Miranda、Johnson和神风烈士（包括343罪恶火花）在消灭塔塔罗斯阻止05环带启动之后，也回到了地球。神风烈士和部分精英和人类形成了联盟，共同对付星盟，阻止先知通过地球传送门前往方舟启动环带。而神风烈士的精英伙伴，就是它的好朋友Rtas’Vadumee阿泰斯’瓦图米，俗称半嘴精英。

士官长和Johnson、神风烈士一路杀暴鬼面兽和星盟，回到基地见到了Miranda。清空基地附近的星盟之后，他们一起杀往新蒙巴萨，星盟已经在那里开始挖掘传送门了。然而，刚破坏敌人的防空炮，传送门已经打开了，星盟纷纷通过传送门去了方舟。

此时，一艘星盟的战舰也跃迁而来，里面其实都是虫族。一路爆杀虫族之后，士官长找到一个装置，里面有Cortana的影像。影像告诉他们虫族操纵者博爱之城赶往地球了。阻止洪魔的方法就是找到方舟。

地球危在旦夕，士官长决定按照Cortana说的去方舟，并把她带回来。圣赫利精英也决定穿过传送门去方舟。胡德统帅则认为决定坚守地球才是唯一的希望，刚刚的影像可能是洪魔的陷阱。但他没有阻止士官长和Miranda穿过传送门进入方舟，万一这的确是良策呢。

去方舟

到了方舟，才发现它是个花瓣状的东西。士官长、神风烈士、Johnson兵分三路进攻星盟的三个防护塔，打算阻止真相先知开启光环。天空中突然出现了博爱之城，虫族从天而降。

士官长和神风烈士完成任务之后，发现Johnson那边没有动静。此时真相先知已经扎住了Johnson，并逼迫他启动环带。Miranda驾驶鹈鹕号冲进去拯救Johnson，奈何势单力孤。Johnson让Miranda把他们两个都杀了，先知就没法启动环带了。然而Miranda没人信对Johnson下手，结果真相先知趁其不备先把Miranda杀了，并利用Johnson的手开启了光环。

似乎先行者是人类的远古祖先，因此只有人类的掌纹才可以开启光环

士官长和神风烈士还在赶来的路上，突然发现虫族不和他们对抗了，反而和他们结成联盟，引导他们去真相先知那里。毕竟环带真开启了，谁都活不了！本来人类和精英联合已经让我觉得很不可思议了，现在虫族也和他们联合起来对付星盟，真的是活久见！但似乎又很合理，充分证明了利益面前，没有永恒的敌人。

清完星盟之后，神风烈士亲手结果了真相先知，士官长关闭了环带。此时，虫族又重回之前的身份，成为了敌人。这一快速翻转，又充分证明了利益面前，也没有永恒的朋友。

士官长和神风烈士一路杀回去，看到方舟重新创建了halo1里被摧毁的04环带的替代品。343罪恶火花一心想的还是启动环带，消灭洪魔。所以和士官长的同盟关系还在。

救回Cortana

士官长决定进入坠落在方舟上的被虫族感染的博爱之城，救回Cortana。然而此时的博爱之城已经没有了halo2里的那种科技感，完全是一个被腐蚀的虫洞。里面逼仄而晦暗，相当难受。还有虫族源源不断的冒出来，又是打到人自闭……不过最终士官长找到Cortana的时候，没有人能不动容：

• You found me. But so much of me is wrong… out of place. You might be too late…
• You know me. When I make a promise…
• You… keep it. I do know how to pick’em.
• Lucky me.

此时，BGM同时响起，钢琴发出的清脆声音，让人为之一振，仿佛琴键就是装在人身上的一个刷新按钮。

Cortana还保留着halo1里拿到的04环带的index。一路杀出博爱之城后，士官长碰到了来救他的神风烈士，他们一起开着鹈鹕号逃离了博爱之城。

引爆方舟

最后士官长和神风烈士、Johnson一起降落在了新的04环带上。一路清完虫族，来到了控制中心。343罪恶火花让他们再等几天，因为环带还没有完全建好，现在发射会毁了环带和方舟。而毁了它们，正是人类的真实意愿。罪恶火花幡然醒悟，杀了Johnson，并和士官长展开了决战。最终，消灭罪恶火花的士官长强行启动halo，引爆了04环带和方舟，和神风烈士一起往外跑，赶往黎明号。

当方舟被摧毁了之后，其他光环将失去作用。世界上再也没有其他光环可以威胁到宇宙万物的生存了。

这一段印象还挺深刻的。士官长开着疣猪号，神风烈士在后面开枪打洪魔，方舟地面上的地板时不时塌陷，一不小心就会掉下去。

方舟上的虫族也全部都被消灭了。

Wake me, when you need me

士官长和神风烈士冲到了航向黎明号Forward Unto Dawn里，神风烈士驾着黎明号穿过跃迁空间时，空间突然关闭，将飞船截成两半。神风烈士在前一半，回到了地球，士官长和Cortana则在后一半，不知道被传送到了哪儿，在宇宙中飘荡。

Cortana发了求救信号，但不知道什么时候会有回应。士官长进入冷冻仓休眠，并告诉Cortana：Wake me, when you need me.

最终，飞船飘到了安魂星，这是后话。而343接收halo之后，在Halo4之前，特意制作了电影《Halo4: Forward Unto Dawn》（《航向黎明号》）来作为halo4的宣传片。

地球上的人们开始重建，同时纪念死去的Miranda、Johnson，和他们以为也死去的士官长。

神风烈士和瓦图米舰长一起脱离星盟，回到了圣赫利母星，探索精英自己的道路。